1157 wird „Cadolzburg“ erstmals urkundlich greifbar. Mitte des 13. Jahrhunderts gelangte die Burg in den Besitz der Burggrafen zu Nürnberg aus der Familie der (Hohen-)Zollern. Sie ist mit Ausnahme der sogenannten Krypta, die wohl von einer Vorgängeranlage des 12. Jahrhunderts zeugt, ein Neubau dieser Zeit. Der „feste Ort“ wurde im Laufe der folgenden Jahrhunderte in repräsentativer Weise ausgebaut. Da die Spannungen mit der Stadt Nürnberg zunahmen, machten die Zollern die Cadolzburg im 14./15. Jahrhundert zum Schwerpunkt ihrer ehrgeizigen Herrschaft in Franken. Nach dem Auszug der Hofhaltung blieb die Burg bis zum Ende des 18. Jahrhunderts ein wichtiges Verwaltungszentrum des Markgraftums Brandenburg-Ansbach.

Nachdem die Burg in den letzten Tagen des Zweiten Weltkriegs niederbrannte, hat die Bayerische Schlösserverwaltung in den vergangenen Jahrzehnten zunächst den Burgfels und die Bausubstanz gesichert. Die Eröffnung des Museums im Jahr 2017 schloss den 2005 begonnenen Ausbau des Alten Schlosses zum Museum ab.